Fin dalle origini ebbe una scelta biblioteca di libri letterari e scientifici e di opere musicali, nonché una preziosissima raccolta di strumenti musicali, celebre anche fuori Verona già nel corso del Cinquecento; tale patrimonio fu subito oggetto di attente cure sia in ordine alla custodia che alla conservazione, e dall'inizio del Seicento venne eletto ogni anno un bibliotecario tra gli stessi Accademici. L'organizzazione amministrativa dell'Accademia rimase immutata fino a tutto il Settecento: alla testa c'era la Reggenza eletta con rotazione bimestrale, composta dal Principe (dal 1555 Presidente), Governatore, Censore, Consigliere, Cancelliere, Esattore; i "compagni" (così si chiamavano gli Accademici e "Compagnia" l'Accademia) si obbligavano a dare un contributo periodico che veniva integrato, per spese straordinarie, quando la cassa era insufficiente.
L'Accademia non aveva in origine una propria sede, anzi più volte cambiò stanza, in case d'affitto. Nei primi anni del Seicento, ottenuto dalla città il terreno contiguo ai Portoni di piazza Bra, costruì finalmente la nuova e definitiva sede, su disegno dell'architetto Domenico Curtoni. I lavori, assai onerosi, si trascinarono per diverso tempo e costrinsero gli Accademici a rinunciare al proposito di edificare anche un teatro che, dalle testimonianze rimaste, doveva essere simile all'Olimpico di Vicenza. Una descrizione dell'edificio verso la metà del Seicento parla del grande salone (ancora oggi esistente col nome di Sala Maffeiana), ornato dagli stemmi dell'Accademia, da oltre trecento "imprese" degli Accademici, da numerosi ritratti e da un grande organo, le cui portelle dipinte dal celebre pittore e Filarmonico Alessandro Turchi detto l'Orbetto saranno poi vendute nel Settecento al console inglese